Главная

Исследовательские группы

Научно-практический журнал
Хвойные бореальной зоны
(в перечне ВАК)

Введение
Пихта сибирская (Abiessibirica Ledeb.) является одним из основных лесообразующих сибирских видов. В горах Южной Сибири (Хамар-Дабан, Западный и Восточный Саяны) на пихтовые леса приходится около 16% лесопокрытой площади территории; по распространению она занимает третье место после кедра сибирского и лиственницы сибирской [1]. В последние десятилетия в горных экосистемах наблюдается усыхание пихтовых древостоев [2]. Усыхающие деревья характеризуются снижением жизнеспособности репродуктивных органов и нарушениями половой репродукции [3], что в перспективе ставит под угрозу существование пихтовых лесов. В связи с этим, становится актуальной не только организация мероприятий по охране растений в природе, но и разработка методов их сохранения в условиях культуры [4].
Одним из важнейших критических периодов полового размножения организмов является мейоз. Качество мужских гамет, а, следовательно, и успешность оплодотворения у растений зависит от прохождения мейоза, нарушения которого могут привести к стерильности пыльцы и семян. Мейоз у пихты сибирской детально не изучен. Краткое описание отдельных стадий приведено в монографии Т.П. Некрасовой и А.П. Рябинкова [5]. Некоторые нарушения в мейозе у пихты сибирской при промышленном загрязнении описаны Л.П. Преснухиной и Н.А. Калашник [6].
Цель настоящего исследования - изучение особенностей мейоза у пихты сибирской в различных экологических условиях среднегорья Восточного Саяна, а также при введении в культуру. При искусственном лесоразведении происходит адаптация организмов к новым условиям обитания. Анализ развития признаков и адаптивных реакций в культуре имеет большое значение для разработки общей теории онтогенеза и изучения механизмов реализации генетической программы онтогенетической адаптации. Исследование животных и растений в культуре показало, что новые условия существования часто являются для организма стрессовыми и разные организмы реагируют на них различным образом. При этом индивидуальная способность к адаптации достигается с помощью различных механизмов – физиологических, биохимических, генетических, цитогенетических.
Материал и методы
Исследования мейоза проводились в течение трех лет (2002-2004 гг.). Объектом исследований являлись деревья пихты сибирской, растущие в среднегорье Восточного Саяна (район заповедника Столбы): шесть - в долине р. Лалетина (высота 480-520 м над ур. моря) и шесть - в верховьях р. Калтат (высота 640-680 м над ур. моря), а также шесть деревьев, растущих в дендрарии Института леса им. В.Н. Сукачева. В верховьях р. Калтат были отобраны три усыхающих дерева пихты, а также три дерева без признаков усыхания (типичных). Характеристика деревьев представлена в таблице 1.
Дендрарий расположен в лесопарковой зоне Академгородка (г. Красноярск) на высокой (275 м над ур. м.) террасе левого берега Енисея на месте островного участка дерново-злаковой горной степи [7]. Климат региона резко континентальный, дендрарий относится к восточно-сибирскому варианту южно-таежной подзоны. Почва в дендрарии – дерново-карбонатная, характеризуется слабо-щелочной (близкой к нейтральной по рН солевому) реакцией среды, с невысоким содержанием гумуса и низкой степенью подвижности азота. Саженцы деревьев пихты привезены в дендрарий Института леса в 1977 г. из школьного отделения питомника НИИ плодоводства Сибири (г. Барнаул). Для выращивания посадочного материала были использованы семена местного (Алтай) происхождения [8]. По комплексу хозяйственно ценных признаков (габитус, семеношение, устойчивость к болезням и др.) отобранные деревья могут быть отнесены к категории лучших.
Материалом для исследования служили мужские генеративные почки отобранных деревьев. Материал выдерживали в фиксаторе 1-2 суток, затем переводили в 70%-й спирт на хранение. В качестве красителя использовали ацетогематоксилин. При проведении исследований было проанализировано 23208 микроспороцитов на разных стадиях мейоза и 28630 формирующихся пыльцевых зерен.
На каждой стадии мейоза учитывали общее количество мейоцитов в норме и с различного рода аномалиями в поведении хромосом. Исследования проводили с помощью микроскопа МБИ-6, фазы мейоза фотографировали на пленку "Микрат". Кроме того, часть препаратов анализировали под микроскопом Axioskop 20 (Карл Цейс, Германия) с видеокамерой и выходом на монитор «SONY Multiscan G200». Определяли также размеры и фертильность пыльцевых зерен. Статистическую обработку данных проводили по общепринятым методикам [9].
Результаты и обсуждение
Мейоз у пихты сибирской начинается и заканчивается весной. В третьей декаде апреля в микроспорангиях видны микроспороциты (материнские клетки пыльцы) округлой формы на стадии профазы первого деления. Диаметр их, как правило, в 1.3-1.5 раза больше, чем у окружающих клеток тапетума (рисунок 1а) и в среднем составляет 57.3±1.12 мкм (у клеток тапетума - 43.3±0.81 мкм).
У деревьев пихты сибирской можно выделить все стадии П I (лептотену, зиготену, пахитену, диплотену и диакинез). В мейоцитах насчитывается до 4 ядрышек (в дендрарии) и до 5 - (в естественных насаждениях); одно из них, как правило, крупнее и лучше прокрашено. Исследования показали, что ядрышки в мейоцитах пихты сибирской исчезают к концу диплотены, хотя ранее считалось, что они сохраняются до конца следующей стадии – диакинеза [5].
Мейоз у пихты сибирской проходит по классическому типу, с образованием 12 бивалентов, которые в основном правильно расходятся к противоположным полюсам. Морфология бивалентов определяется расположением и числом хиазм (рисунок 1б). У большинства исследованных деревьев наблюдалось до 3 хиазм на бивалент, лишь у одного дерева, растущего в дендрарии, насчитывалось до 5 хиазм. По литературным данным [10], у A. cephalonica и A. nordmanniana частота хиазм составляет в среднем 2.4 на бивалент.
Исследования показали, что развитие мужской генеративной сферы пихты сибирской в различных условиях произрастания имеет как общие, так и специфические особенности. Прежде всего, особенностью мейоза пихты, как и других хвойных видов, является его асинхронность. Асинхронное развитие мейоцитов характерно в целом для хвойных [5, 11-14], в том числе и для пихты сибирской. Однако если в естественных популяциях пихты в пределах одного микроспорангия встречаются микроспороциты на различных стадиях первого или второго деления мейоза [15], то в условиях дендрария наблюдались и клетки на стадии профазы первого деления и тетрады, и даже формирующиеся пыльцевые зерна (рисунок 1, в). При этом в микроспорангиях, расположенных в нижней части стробила, мейотическое деление идет быстрее по сравнению с микроспорангиями верхней части.
Общей особенностью мейоза пихты сибирской также является неодинаковая продолжительность разных фаз. Профаза первого деления является наиболее длительной стадией, она может продолжаться около недели.

Таблица 1 – Характеристика деревьев пихты сибирской

Место произрастания	Тип леса	Возраст, лет	Высота, м	Диаметр на высоте 1.3 м, см	Протяженность кроны, м	Проекция кроны, м
Долина р. Лалетина	Осинник разнотравный с примесью пихты	110-130	11-14	20-26	9.0-12.0	5.0-6.0
Верховья р. Калтат	Пихтарник разнотравно-зеленомошно-вейниковый	90-140	11-14	22-28	13.0-16.0	3.5-4.5
Дендрарий		40-45	9-11	20-24	7-9	3.0-4.5

Рисунок 1 - Особенности развития мейоцитов и аномалий в дендрарии:
а – микроспороцит в профазе I и клетка тапетума; б – асинхронность развития микроспороцитов в условиях дендрария (профаза I и микроспора с формирующимися воздушными мешками; в – профаза второго деления; г – линейная ориентация веретен во втором деления мейоза (анафаза II); д – перпендикулярная ориентация веретен во втором делении мейоза (анафаза II); е – параллельная ориентация веретен во втором делении мейоза (анафаза II, слияние групп хромосом на одном полюсе).

Наиболее быстро проходят телофазы первого и второго делений, каждую из которых удалось наблюдать лишь у 0.05 % исследованных микроспороцитов (в естественных насаждениях) и у 0,2% (в дендрарии). Третьей особенностью пихты сибирской и, возможно, всего рода Abies [16], является четко идентифицируемая профаза второго деления (рисунок 1 в). У других видов хвойных она отсутствует и сразу начинается метафаза II, как, например, у сосны обыкновенной [14, 17].
Необходимо отметить особенности развития микроспороцитов в различных условиях. В естественных насаждениях мейоз начинался позднее (5-6 мая – в долине р. Лалетина и 10-13 мая – в верховьях р. Калтат), проходил очень быстрее и занимал не более 2 - 4-х суток, тогда как в условиях дендрария продолжительность его составляла в разные годы 18-21дн.. Сроки начала делений зависят от погодных условий года развития. Например, в 2002-2003 гг. в дендрарии первые мейотические деления были отмечены уже 24 апреля, а в 2004 г. - только 5 мая. Причиной такого различия в сроках начала делений, вероятно, является затяжная и холодная весна 2004 г. Постмейотическое развитие пыльцы у пихты сибирской в условиях дендрария в 2002-2003 гг. продолжалось до 11-13 мая, а в 2004 г. 13 мая еще шел мейоз.
Еще одной особенностью мейоза пихты в условиях дендрария является наличие наряду с нормальной ориентацией веретен на различных стадиях второго деления параллельная, линейная и перпендикулярная их ориентация (рисунок 1, г, д). Частота встречаемости мейоцитов с такими особенностями в разные годы составляла от 0,3 до 20,5% у разных деревьев. По мнению некоторых авторов [18, 19], в норме, во втором делении мейоза веретена должны быть ориентированы по отношению друг к другу под углом 60°. Параллельное расположение веретен может привести к слиянию групп хромосом на противоположных полюсах и к формированию пыльцевых зерен с диплоидным числом хромосом (рисунок 1, е). Однако процесс слияния параллельных веретен в значительной степени зависит от влияния факторов среды [20].
В большинстве изученных клеток мейоз проходил регулярно с правильным расхождением хромосом к противоположным полюсам. На разных стадиях мейоза были обнаружены и нарушения. Общее число клеток с нарушениями у деревьев пихты сибирской, растущих в долине р. Лалетина, составляло 3.0–4.3%, увеличиваясь в стрессовых условиях (в верховьях р. Калтат) до 7.5-9.6% у деревьев без признаков усыхания и 5.9-6.7% у усыхающих деревьев, а в дендрарии – до 7,0-20,4% (рисунок 2). Спектр нарушений у этих деревьев также значительно шире. Частота нарушений в мейозе на отдельных стадиях варьирует по годам и у разных деревьев. В первом делении мейоза у деревьев, растущих в долине р. Лалетина, наблюдались, в основном, нарушения общего типа, характерные для большинства исследованных деревьев.

 

Рисунок 2 - Частота нарушений в мейозе у пихты сибирской.

К ним относятся: униваленты на стадии диакинеза, выброс хромосом в метафазе, хаотическое расхождение и отстающие хромосомы в анафазе, выброс хромосом и их фрагментов в телофазе.
У одного из исследованных деревьев (№ 6ст), наблюдались специфические типы нарушений: слипание отдельных хромосом или их крупных групп, что приводит к образованию поливалентных ассоциаций в метафазе первого деления. У этого дерева также была отмечена деспирализация и хаотическое расхождение групп хромосом к полюсам в анафазе. Мы полагаем, что нарушения в мейозе у дерева 6ст обусловлены генетически, вследствие его гибридной либо мутантной природы, однако, этот вопрос требует дальнейшего изучения. У деревьев, растущих в долине р. Калтат в анафазе наблюдались мосты и отстающие хромосомы. У усыхающих деревьев, кроме этого, было отмечено хаотическое расхождение в анафазе, выброс хромосом за пределы метафазной пластинки и 3-х полюсная А I (рисунок 3, а – ж)
Во втором делении мейоза у деревьев, растущих в долине р. Лалетина, среди общих нарушений наблюдали выброс хромосом в метафазе и слияние групп хромосом в анафазе. Специфический тип аномалий – фрагментация и слипание хромосом - был обнаружен у дерева № 22ст (рисунок 3, з,и). У деревьев № 6ст и 22ст отмечали также значительное количество микроспороцитов с линейной ориентацией веретен деления в анафазе второго деления и на стадии тетрад. Такая аномалия может привести к слиянию групп хромосом и формированию триад микроспор.

Рисунок 3 - Аномалии мейоза у деревьев пихты сибирской, растущих в экосистемах Восточного Саяна: а – выброс хромосом в метафазе I; б – отстающие хромосомы в анафазе I; в – поливалентные ассоциации в метафазе I; г - выброс группы хромосом в анафазе I; д –хаотическое расхождение и отстающие хромосомы в анафазе I; е – задержка группы хромосом на экваторе клетки в анафазе II; ж - выброс хромосом в анафазе II; з, и – фрагментация и слипание хромосом во втором делении мейоза

У деревьев, растущих в верховьях р. Калтат, в анафазе второго деления наблюдали мосты. У усыхающих деревьев обнаружены пятиполярные конфигурации в анафазе II, мосты, отстающие хромосомы, выбросы и хаотическое расхождение хромосом.
Исследования показали чрезвычайно широкий спектр нарушений мейоза у пихты в дендрарии. При этом в 2004 г. отмечена повышенная частота аномалий на разных стадиях мейоза для всех деревьев по сравнению с предыдущими годами исследования. Особенно велико было число нарушений в первом делении мейоза: от 6.8 до 42.8% у разных деревьев.
Отдельные типы нарушений (фрагментация хромосом в диакинезе, остаточное ядрышко на стадии прометафазы I и агглютинация хромосом в кольцо на стадии метафазы I, триполярные конфигурации и выброс групп хромосом на стадии ана-телофазы I, объединение ядер в диаде, «удлинение» хромосом, а также их хаотическое расположение на стадии метафазы II) отмечены только у деревьев, растущих в дендрарии и не встречались у деревьев, растущих в естественных экосистемах в окрестностях г. Красноярска (рисунок 4, а-д).

Рисунок 4 - Аномалии мейоза у пихты сибирской в культуре:
а – фрагментация хромосом в диакинезе; б – агглютинация хромосом в кольцо на стадии метафазы I; в – частичное слияние ядер в диаде; г – «удлинение» хромосом в анафазе I; е – агглютинация хроматина и выход ядрышка в цитоплазму клетки; ж – микроядро на стадии диады; з – микроядро на стадии тетрады; и – остаточное ядрышко на стадии диакинеза

Кроме того, у всех исследованных деревьев в этом году наблюдалась остановка развития микроспороцитов на стадии профазы первого деления. В таких клетках происходила агглютинация хроматина, часто наблюдался также выход ядрышка в цитоплазму клетки (рисунок 4, е). Впоследствии эти клетки, вероятно, дегенерировали. Количество микроспо-роцитов с данной аномалией составляло 0.20 – 2.21% у разных деревьев. Была отмечена специфичность развития некоторых аномалий в условиях дендрария. Так, в частности, наблюдалось обособление отстающих в анафазе хромосом в микроядра (рисунок 4, ж, з). Мосты в анафазе первого деления в некоторых случаях сохранялись и во втором делении мейоза, а также, вероятно, приводили к полному или частичному слиянию групп хромосом (рисунок 4 и).

У всех деревьев, растущих в дендрарии, наблюдались фрагментация хромосом, выбросы за пределы метафазной пластинки, хаотическое расхождение хромосом к полюсам и отстающие хромосомы, мосты, в том числе и множественные, триполярные конфигурации в анафазе второго деления. Частота этих аномалий у отдельных деревьев варьировала в разные годы от 0,1 до 25,6% от общего числа проанализированных на данной стадии мейоцитов.
К специфическим типам нарушений, отмеченным лишь у отдельных деревьев, относились поливалентные ассоциации в диакинезе, агглютинация хромосом в кольцо в метафазе первого деления, удлинение хромосом на стадии анафазы, хаотическое расположение хромосом в метафазе второго деления, микроядра в диаде и тетраде. Частота встречаемости таких нарушений значительно варьировала у разных деревьев. Особенно выделялось дерево № 1, у которого до 16,6 % мейоцитов имели специфические аномалии развития на различных стадиях деления. Еще у одного из исследованных деревьев (№ 6) в некоторых микроспороцитах наблюдалось большое количество хиазм в бивалентах (до 5), а у 8.5 % клеток на стадии диакинеза сохранялось ядрышко, которое имело неправильную форму (рисунок 4к).
Были также отмечены множественные нарушения (в 0,5-3,6 % клеток): мост + выброс хромосом за пределы метафазной пластинки, множественные мосты, отстающие хромосомы + выброс хромосом, отстающие хромосомы + мост на стадии ана- телофазы первого деления, мост + хаотическое расположение хромосом, хаотическое расхождение хромосом + мост, отстающие хромосомы + выброс на стадии ана- телофазы второго деления.
Еще один интересный и крайне редкий тип аномалий - асинхронность деления в пределах одного мейоцита: например, на одном полюсе второго мейотического деления может наблюдаться профаза II, на другом - метафаза II или в анафаза II. Отмечены также следующие сочетания: анафаза I - метафаза II, метафаза II - анафаза II, диада - анафаза II, телофаза II – тетрада, анафаза II- тетрада.
Аномалии в мейозе, как правило, элиминируются на стадии интеркинеза (диады, тетрады) и практически не влияют на жизнеспособность пыльцы. Однако исследования показали, что у всех исследованных деревьев наряду с нормальными тетрадами наблюдались триады и пентады микроспор. У усыхающих деревьев были отмечены также гексады микроспор, однако частота встречаемости подобной аномалии крайне низкая и составляет 0.6 и 0.7 % у разных деревьев.При микроспорогенезе наряду с нормальными микроспорами с 2 воздушными мешками были обнаружены микроспоры с 1 и 3 воздушными мешками, однако, частота таких аномалий была достаточно низкой и не превышала 2.04 %.
Морфология мейоза определяется взаимодействием конкретного генотипа, структуры хромосом и среды [21]. Особенная чувствительность к неблагоприятным условиям характерна для ювенильной стадии онтогенеза и начала репродуктивной фазы, когда процессы споро- и гаметогенеза входят в соответствие с температурным и световым режимом [22, 23]. Очевидно, увеличение продолжительности мейоза у деревьев пихты сибирской, наблюдающееся в дендрарии, является реакцией на экстремальные и непривычные условия среды. Аналогичное явление наблюдалось у сосны обыкновенной, произрастающей в стрессовых условиях [12, 19]. Вследствие увеличения продолжительности мейоза возрастает вероятность воздействия на клетки неблагоприятных факторов, что увеличивает количество аномальных клеток. Известно, что большинство стадий мейоза у хвойных очень чувствительны к изменениям температуры и другим неблагоприятным факторам среды [11, 24, 25- 31]. В частности, у пихты сибирской в условиях промышленного загрязнения уровень аномальных мейоцитов в 2,5-6,5 раз выше, чем в контрольных условиях, отмечается более широкий спектр нарушений структурного характера – фрагментаций, хромосомных мостов, кольцевых хромосом, выбросов и слипаний хромосом [6].
Сохранение хвойных растений в условиях культуры является одним из способов поддержания их генофонда. В то же время при адаптации организма к новым условиям произрастания может измениться его метаболизм и функционирование и, в целом, ход его онтогенеза. Исследования показали, что в условиях культуры частота аномалий у пихты выше, а спектр нарушений мейоза значительно шире по сравнению с естественными популяциями; наряду с аномалиями общего типа были отмечены специфические и множественные нарушения. Известно, что аномалии могут быть обусловлены мутациями генов, поскольку весь процесс мейоза находится под генетическим контролем [21, 32-34] или хромосомными перестройками [35]. Можно предположить, что более широкий спектр аномалий у деревьев пихты сибирской, растущих в дендрарии обусловлен и генетическими причинами, т.е. их гибридной или мутантной природой. Наличие хромосомных мутаций у пихты сибирской, в том числе и кольцевых хромосом, ранее было отмечено при изучении кариотипа [36]. Аномалии в поведении хромосом в мейозе, как правило, элиминируются еще до стадии тетрад и практически не влияют на качество образующихся пыльцевых зерен. Однако, некоторые нарушения (например, агглютинация хроматина) могут отражаться в неоднородности пыльцы по размеру и форме пыльцевых зерен и вызывать снижение ее фертильности [37]. И действительно, исследования показали наличие наряду с нормальными пыльцевыми зернами мелких и с аномальным числом воздушных мешков. Пыльца деревьев, растущих в естественных популяциях, как правило, обладает высокой фертильностью. Вероятно, отмеченные нарушения в микроспорогенезе могут объяснить снижение фертильности пыльцы у деревьев пихты сибирской, растущих в дендрарии (до 8-28% у разных деревьев).
Заключение
Таким образом, цитологическое изучение пихты сибирской выявило, что в целом, мейоз проходит по классическому типу. Некоторые типы нарушений отрицательно влияют на качество пыльцы, что может привести к затруднению процессов естественного возобновления данного вида. Выявленные особенности мейоза, наблюдаемые в стрессовых условиях (большая продолжительность и увеличение частоты аномалий) могут свидетельствовать об адаптации организмов.
Цитологическое изучение пыльцы пихты сибирской выявило, что в целом, мейоз проходит по классическому типу. Отмечены особенности мейоза у данного вида (асинхронность развития в пределах одного микроспорангия и микроспороцита, различную продолжительность фаз мейоза, нарушение расхождения хромосом). Анализ микроспорогенеза у пихты сибирской в условиях культуры выявил некоторые особенности мейоза: растянутость во времени и более широкий спектр аномалий по сравнению с деревьями пихты из естественных популяций. Большая продолжительность и повышенное число аномалий мейоза у деревьев, растущих в верховьях р. Калтат и в культуре, вероятно, обусловлены их реакцией на стрессовые условия. Некоторые аномалии мейоза могут приводить к снижению жизнеспособности пыльцы данного вида.
Библиографический список
1. Поликарпов, Н. П., Чебакова, Н. М., Назимова, Д. И. Климат и горные леса Южной Сибири.- Новосибирск: Наука, 1986. - 226 с.
2. Бажина, Е.В., Третьякова, И.Н // К проблеме усыхания пихтовых лесов. - Успехи современной биологии. – 2001.- Т. 121. - № 6. - С. 626-631.
3. Tretyakova, I.N. Bazhina, E.V. Structure of crown as well as pollen and seed viability of fir (Abies sibiica Ledeb.) in disturbed forest ecosystems of the Khamar-Daban Mts // Ecology (Bratislava). – 2000. -V 19. - № 3. - Р. 280-294.
4. Плотникова, Л. С. Научные основы интродукции и охраны культурных растений флоры СССР. - М.: Наука, 1988. - 264 с.
5. Некрасова, Т. П., Рябинков, А. П. Плодоношение пихты сибирской. - Новосибирск: Наука, 1978. - 150 с.
6. Преснухина, Л. Н., Калашник, Н. А. Микроспорогенез пихты сибирской (Abies sibirica Ledeb.) в условиях промышленного загрязнения // Актуальные проблемы генетики: Матер. II конф. Моск. об-ва генетиков и селекционеров им. Н. И. Вавилова, посвященной 115-летию со дня рождения акад. Н. И. Вавилова. - Москва, 20-21 февраля 2003г. - М., 2003. - Т. 2. - С. 321.
7. Мамаев, С. А., Дорофеева, Л.М., Александрова М.С., Звиргзд А.В., Лоскутов Р.И., Морякина, В.А., Петухова, И.П., Таран, И.В., Шкутко, Н.В., Фурст, Г.Г. Адаптация и изменчивость древесных растений в лесной зоне Евразии. - Екатеринбург: УИФ «Наука», 1993. - 136 с.
8. Лоскутов, Р.И. Декоративные древесные растения для озеленения городов и поселков.- Красноярск: изд-во Краснояр. ун-та, 1993. - 184 с.
9. Рокицкий, П.Ф. Биологическая статистика. - Минск: Высш. шк., 1973. – 320 с.
10. Sax, K., Sax, H. J. Chromosome number and morphology in the conifer // J. Arnold Arboretum.- 1933. - V. 14. - № 4. - P. 356-374.
11. Козубов, Г.М. Биология плодоношения хвойных на Севере. - Л.: Наука, 1974. - 136 с.
12. Рождественский, Ю. Ф. Особенности микроспорогенеза сосны обыкновенной на Урале и его зависимость от экологических факторов // Экология. - 1974. - № 1. -            С. 49-53.
13. Мурая, Л. С., Буторина, А. К., Дудецкая Е. М. Мейоз при микроспорогенезе и развитие мужского гаметофита у лжетсуги в условиях интродукции // Лесоведение. - 1988. - № 5. - С. 37-44.
14. Муратова, Е. Н. Особенности мейоза сосны обыкновенной около северной границы ее ареала // Онтогенез. - 1995. - Т. 26. - № 2. - С. 158-169.
15. Бажина, Е.В., Квитко, О.В., Муратова, Е.Н. Цитогенетическое изучение пихты сибирской (Abies sibirica Ledeb.) в среднегорье Восточного Саяна // Актуальные проблемы генетики. Актуальные проблемы генетики. М-лы II-й конф. Моск. общ-ва генет. и селекц. им. Н. И. Вавилова, посвященной 115-летию со дня рождения акад. Н. И. Вавилова. – М, 2003. - Т. 2. - С. 262-264.
16. Mergen, F., Lester, D. T. Microsporogenesis in Abies // Silvae Genet. - 1961. - Bd 10. - Hf. 5. – S. 146-156.
17. Буторина, А. К., Высоцкий, А. А., Мурая, Л. С. Сравнительный цитогенети-ческий анализ форм сосны обыкновенной разной смолопродуктивности // Генетика. - 1982. - Т. 18. - № 12. - С. 2019-2029.
18. Mok, D. W. S., Peloquin, S. J. Three mechanisms of 2n pollen formation in diploid potatoes // Canad. J. Genet. and Cytol. - 1975. - Bd 17. - Hf. 2. - S. 217-225.
19. Буторина, А.К., Мурая, Л.С., Исаков Ю.Н.Характер прохождения мейоза при микроспорогенезе у сосны обыкновенной на суходоле и болоте // Половое размножение хвойных растений. - Новосибирск, 1985. - Тез. докл. II Всесоюзн. симп. - С. 7-10.
20. Veileux, R.E., Lauer, F.I. Variation of 2n pollen production in clones of Solanum phureja Juz. and Buk. – Theor. Appl. Genet. - 1981. - V. 59. - P. 95.
21. Соснихина, С.П., Федотова, Ю.С., Смирнов В.Г., Михайлова Е.И., Богданов Ю.Ф. Изучение генетического контроля мейоза у ржи // Генетика. - 1994. - Т.30. - № 8. - С. 1043-1056.
22. Шкутко, Н.В. Развитие генеративных почек у хвойных растений, интродуцированных в БССР// Половая репродукция хвойных. - Новосибирск: Наука. 1973. - Т.2. - С.132-134.
23. Гаврилов, И.А., Буторина, А.К. Цитогенетика тсуги канадской в условиях интродукции в Воронежской области // Лесоведение. - 2005. - № 3. - С. 60-65.
24. Круклис, М. В. Мейоз и формирование пыльцы у лиственницы Чекановского (Larix czekanowskii Sz.) // Изменчивость древесных растений Сибири. - Красноярск: Институт леса и древесины АН СССР, 1974. - С. 20-34.
25. Яковлев, А. В. О влиянии низких температур на микроспорогенез сосны обыкновенной // Лесоведение. - 1978. - № 6. - С. 51-55.
26. Christiansen, H. On the effect of low temperature on meiosis and pollen fertility in Larix decidua Mill. // Silvae Genet. - 1960. - B 9. - H. 3. - S. 72-78.
27. Kantor, J., Chira, E. Microsporogenesis in some species of Abies // Sbornic Vysoke Skoly Zemedelske Brne (Rada C). - 1965. - № 3. - P. 179-185.
28. Chandler, C., Mavrodineanu S. Meiosis in Larix laricina Koch // Contrib. Boyce Thompson Inst. - 1965. - V. 23. - № 4. -             P. 67-76.
29. Eriksson, G. Temperature response of pollen mother cells in Larix and its importance for pollen formation // Stud. Forest. Suec. - 1968. - № 63. - 131 p.
30. Ekberg, I., Eriksson, G., Jonsson, A. Meiosis in pollen mother cells of Pinus contorta // Hereditas. -1972. - B 71. - H. 2. - S. 313-324.
31. Luomajoki, A. Effects of temperature on spermatophyte male meiosis // Hereditas. - 1977. - V. 85. - P. 33-48.
32. Голубовская, И.Н. Генетический контроль поведения хромосом в мейозе// Цитология и генетика мейоза. - М.: Наука, 1975. - С. 127-139.
33. Голубовская, И. Н. Экспериментальное исследование генного контроля мейоза у кукурузы // Теоретические основы селекции. Новосибирск: Наука, 1985. - С. 119-135.
34. Соснихина, С.П., Смирнов, В.Г., Михайлова, Е.И., Егорова, Л.Ф. Нарушение гомологичного синапсиса у мейотических мутантов диплоидной ржи // Генетика. - 1994. - Т. 30. - № 4. - С. 488-494.
35. Хвостова, В.В., Ячевская, Г.Л. Перестройки хромосом в мейозе// Цитология и генетика мейоза. - М.: Наука, 1975. -           С. 232-262.
36. Муратова, Е. Н., Матвеева, М.В. Кариологические особенности пихты сибирской в различных условиях произрастания // Экология. - 1996. - № 2. -   С. 96-102.
37. Пожидаева, И.М., Буторина, А.К.., Исаков, Ю.Н. Нарушения в мейозе при микроспорогенезе и уровень фертильности у сосны обыкновенной // Половое размножение хвойных растений: Тез. докл. II Всесоюз. симпоз. - Новосибирск, 10-12 сент. 1985г., - Новосибирск, 1985. - С. 31.